Abstract
Streptococcus suis (S. suis) is a Gram-positive bacterium, a common cause of disease in pigs, and is a zoonotic pathogen. The objective of this study was to determine the infection rate, and antimicrobial resistance characteristics of S. suis isolated from local pigs in A Luoi district, Thua Thien Hue province. S. suis was isolated using on blood agar, and identified by PCR method; the antimicrobial resistance was assessed by disk diffusion method and the antimicrobial resistance genes were detected by PCR. The results showed that 33,33% of the samples were positive for S. suis. Most of S. suis isolates were susceptible to neomycin, gentamicin, and erythromycin; but resistant to penicillin, amoxicillin, ampicillin, and tetracycline. The results also showed that, amoxicillin and tetracycline resistance were significantly positively correlated with penicillin resistance; enrofloxacin and gentamicin were significantly negatively correlated with penicillin and ampicillin. A high percentage of S. suis isolates carried gyrA and parC genes (75.61%), Sul1 (70.73%), and ermB (29.27%). There was 92.68% of S. suis isolates showed multidrug resistance and 82.93% of the isolates carried multiple antimicrobial resistance genes.
References
- Staats, J. J., Feder, I., Okwumabua, O., Chengappa, M. M. (1997), Streptococcus suis: past and present, Vet. Res. Commun, 21(6), 381–407.
- Gottschalk, M., Segura, M., Xu, J. (2007), Streptococcus suis infections in humans: the Chinese experience and the situation in North America, Anim Health Res Rev, 8(1), 29–45.
- Estrada, A. A., Gottschalk, M., Rossow, S., Rendahl, A., Gebhart, C., Marthaler, D. G. (2019), Serotype and Genotype (Multilocus Sequence Type) of Streptococcus suis Isolates from the United States Serve as Predictors of Pathotype, Journal Clinical Microbiology, 57(9).
- Weinert, L. A., Chaudhuri, R. R., Wang, J., Peters, S. E., Corander, J., Jombart, T., Baig, A., Howell, K. J., Vehkala, M., Välimäki, N., Harris, D., Chieu, T. T., Van Vinh Chau, N., Campbell, J., Schultsz, C., Parkhill, J., Bentley, S. D., Langford, P. R., Rycroft, A. N., Wren, B. W., Farrar, J., Baker, S., Hoa, N. T., Holden, M. T., Tucker, A. W., Maskell, D. J. (2015), Genomic signatures of human and animal disease in the zoonotic pathogen Streptococcus suis, Nature Communications, 6, 6740.
- Scherrer, S., Rademacher, F., Spoerry Serrano, N., Schrenzel, J., Gottschalk, M., Stephan, R., Landolt, P. (2020), Rapid high resolution melting assay to differentiate Streptococcus suis serotypes 2, 1/2, 1, and 14, MicrobiologyOpen, 9(4), e995.
- Wertheim, H. F. L., Nguyen, H. N., Taylor, W., Lien, T. T. M., Ngo, H. T., Nguyen, T. Q., Nguyen, B. N. T., Nguyen, H. H., Nguyen, H. M., Nguyen, C. T., Dao, T. T., Nguyen, T. V., Fox, A., Farrar, J., Schultsz, C., Nguyen, H. D., Nguyen, K. V., Horby, P. (2009), Streptococcus suis, an Important Cause of Adult Bacterial Meningitis in Northern Vietnam, PLoS One, 4(6), e5973.
- Dương Thị Toàn, Nguyễn Văn Lưu (2015), Tình hình sử dụng kháng sinh trong chăn nuôi lợn thịt, gà thịt ở một số trang trại chăn nuôi trên địa bàn tỉnh Bắc Giang, Tạp chí Khoa học và Phát triển, 13(5), 717–722.
- Holmer, I., Salomonsen, C. M., Jorsal, S. E., Astrup, L. B., Jensen, V. F., Høg, B. B., Pedersen, K. (2019), Antibiotic resistance in porcine pathogenic bacteria and relation to antibiotic usage, BMC Vet Res, 15(1), 449.
- Zhang, Y., Zhou, J., Dong, Z., Li, G., Wang, J., Li, Y., Wan, D., Yang, H., Yin, Y. (2019), Effect of Dietary Copper on Intestinal Microbiota and Antimicrobial Resistance Profiles of Escherichia coli in Weaned Piglets, Frontiers in Microbiology, 10.
- Nosik, A. G., Phạm Khắc Linh, Vũ Hoàng Giang, Vũ Thị Loan, Dmitriev, A. V., Ilyasov, IU. IU (2017), Nghiên cứu độ nhạy cảm kháng sinh của các chủng Streptococcus nhóm a, c, g phân lập từ nhầy họng học sinh tiểu học giai đoạn 2012-2015, Tạp chí Khoa học và Công nghệ nhiệt đới, 13(11), 50–58.
- Hendriksen, R. S., Mevius, D. J., Schroeter, A., Teale, C., Jouy, E., Butaye, P., Franco, A., Utinane, A., Amado, A., Moreno, M. (2008), Occurrence of antimicrobial resistance among bacterial pathogens and indicator bacteria in pigs in different European countries from year 2002–2004: the ARBAO-II study, Acta Vet Scand, 50(1), 1–10.
- Princivalli, M., Palmieri, C., Magi, G., Vignaroli, C., Manzin, A., Camporese, A., Barocci, S., Magistrali, C., Facinelli, B. (2009), Genetic diversity of Streptococcus suis clinical isolates from pigs and humans in Italy (2003-2007), Eurosurveillance, 14(33), 19310.
- Chen, L., Song, Y., Wei, Z., He, H., Zhang, A., Jin, M. (2012), Antimicrobial susceptibility, tetracycline and erythromycin resistance genes, and multilocus sequence typing of Streptococcus suis isolates from diseased pigs in China, J Vet Med Sci, 12–0279.
- Soares, T. C. S., Paes, A. C., Megid, J., Ribolla, P. E. M., Paduan, K. d. S., Gottschalk, M. (2014), Antimicrobial susceptibility of Streptococcus suis isolated from clinically healthy swine in Brazil, Can J Vet Res, 78(2), 145–149.
- Gurung, M., Tamang, M. D., Moon, D. C., Kim, S. -R., Jeong, J. -H., Jang, G. -C., Jung, S. -C., Park, Y.-H., Lim, S. -K. (2015), Molecular basis of resistance to selected antimicrobial agents in the emerging zoonotic pathogen Streptococcus suis, J Clin Microbiol, 53(7), 2332–2336.
- Mai, N. T., Hoa, N. T., Nga, T. V., Linh Le, D., Chau, T. T., Sinh, D. X., Phu, N. H., Chuong, L. V., Diep, T. S., Campbell, J., Nghia, H. D., Minh, T. N., Chau, N. V., De Jong, M. D., Chinh, N. T., Hien, T. T., Farrar, J., Schultsz, C. (2008), Streptococcus suis meningitis in adults in Vietnam, Clin Infect Dis, 46(5), 659–667.
- Hoa, N. T., Chieu, T. T., Nghia, H. D., Mai, N. T., Anh, P. H., Wolbers, M., Baker, S., Campbell, J. I., Chau, N. V., Hien, T. T., Farrar, J., Schultsz, C. (2011), The antimicrobial resistance patterns and associated determinants in Streptococcus suis isolated from humans in southern Vietnam, 1997–2008, BMC Infect Dis, 11, 6.
- Bùi Thị Hiền, Võ Thị Minh Tâm, Hồ Trung Thông, Hồ Lê Quỳnh Châu (2016), Sự lưu hành của liên cầu khuẩn lợn (Streptococcus suis) trên một số địa bàn thuộc tỉnh thừa thiên huế trong vụ xuân -hè năm 2015, Tạp chí Khoa học kỹ thuật Thú y, XXIII(2), 12–17.
- Phạm Sỹ Tiệp, Phan Thị Phi Phượng (2017), Nghiên cứu nâng cao năng suất và sử dụng có hiệu quả nguồn gen lợn Cỏ và lợn Mẹo, Chương trình Khai thác và phát triển nguồn gen, Viện Chăn nuôi.
- Baeck, G. W., Kim, J. H., Gomez, D. K., Park, S. C. (2006), Isolation and characterization of Streptococcus sp. from diseased flounder (Paralichthys olivaceus) in Jeju Island, J. Vet. Sci., 7(1), 53–58.
- Renzhammer, R., Loncaric, I., Ladstätter, M., Pinior, B., Roch, F. F., Spergser, J., Ladinig, A., Unterweger, C. (2020), Detection of Various Streptococcus spp. and Their Antimicrobial Resistance Patterns in Clinical Specimens from Austrian Swine Stocks, Antibiotics (Basel), 9(12).
- Okwumabua, O., O'Connor, M., Shull, E. (2003), A polymerase chain reaction (PCR) assay specific for Streptococcus suis based on the gene encoding the glutamate dehydrogenase, FEMS Microbiol Lett, 218(1), 79–84.
- Bryan, M., Finola, L., Marie, A., Ann, C., Dores, M. (1994), Clinical Veterinary Microbiology, Mosby-Year Book Europe Limited, Wolfe publishing.
- Bauer, A. W., Kirby, W. M., Sherris, J. C., Turck, M. (1966), Antibiotic susceptibility testing by a standardized single disk method, Am. J. Clin. Pathol., 45(4), 493–496.
- CLSI, (2020), Performance Standards for Antimicrobial Susceptibility Testing, 30th edt., CLSI,
- Soares, T. C. S., Paes, A. C., Megid, J., Ribolla, P. E., Paduan Kdos, S., Gottschalk, M. (2014), Antimicrobial susceptibility of Streptococcus suis isolated from clinically healthy swine in Brazil, Can J Vet Res, 78(2), 145–149.
- SFM, (2022), Comité de l’antibiogramme de la Société Française de Microbiologie, V.1.0 Mai. In: CA-SFM / EUCAST: French Society of Microbiology Ed., Société Française de Microbiologie Ed, 93. https://www.sfm-microbiologie.org/wp-content/uploads/2022/05/CASFM2022_V1.0.pdf.
- Hays, C., Louis, M., Plainvert, C., Dmytruk, N., Touak, G., Trieu-Cuot, P., Poyart, C., Tazi, A. (2016), Changing Epidemiology of Group B Streptococcus Susceptibility to Fluoroquinolones and Aminoglycosides in France, Antimicrob Agents Chemother, 60(12), 7424–7430.
- UK-VARSS (2022), Methodology susceptibility testing, Supplementary Material 1 (UK-VARSS 2021), New Haw, Addlestone: Veterinary Medicines Directorate, https://assets.publishing.service.gov.uk/media/63a420038fa8f539169b1d92/TP_08.11.22_FOR_PUBLICATION_-_UK-VARSS_2021_Supplementary_Material_1-accessible.pdf.
- Dashti, A. A., Jadaon, M. M., Abdulsamad, A. M., Dashti, H. M. (2009), Heat Treatment of Bacteria: A Simple Method of DNA Extraction for Molecular Techniques, Kuwait Med J, 46(2), 117–122.
- Tian, X. Y., Zheng, N., Han, R. W., Ho, H., Wang, J., Wang, Y. T., Wang, S. Q., Li, H. G., Liu, H. W., Yu, Z. N. (2019), Antimicrobial resistance and virulence genes of Streptococcus isolated from dairy cows with mastitis in China, Microb Pathog, 131, 33–39.
- Gao, J., Yu, F. Q., Luo, L. P., He, J. Z., Hou, R. G., Zhang, H. Q., Li, S. M., Su, J. L., Han, B. (2012), Antibiotic resistance of Streptococcus agalactiae from cows with mastitis, Vet. J, 194(3), 423–424.
- Malhotra-Kumar, S., Lammens, C., Piessens, J., Goossens, H. (2005), Multiplex PCR for simultaneous detection of macrolide and tetracycline resistance determinants in streptococci, Antimicrob Agents Chemother, 49(11), 4798–4800.
- Schmitt-Van de Leemput, E., Zadoks, R. N. (2007), Genotypic and phenotypic detection of macrolide and lincosamide resistance in Streptococcus uberis, J. Dairy Sci., 90(11), 5089–5096.
- Ding, Y., Zhao, J., He, X., Li, M., Guan, H., Zhang, Z., Li, P. (2016), Antimicrobial resistance and virulence-related genes of Streptococcus obtained from dairy cows with mastitis in Inner Mongolia, China, Pharm. Biol, 54(1), 162–167.
- Hoa, N. T., Chieu, T. T. B., Nga, T. T. T., Dung, N. V., Campbell, J., Anh, P. H., Huu Tho, H., Van Vinh Chau, N., Bryant, J. E., Hien,T. T., Farrar, J., Schultsz, C. (2011), Slaughterhouse Pigs Are a Major Reservoir of Streptococcus suis Serotype 2 Capable of Causing Human Infection in Southern Vietnam, PLoS One, 6(3), e17943.
- Hoa, N. T., Chieu, T. T. B., Nghia, H. D. T., Mai, N. T. H., Anh, P. H., Wolbers, M., Baker, S., Campbell, J. I., Chau, N. V. V., Hien, T. T., Farrar, J., Schultsz, C. (2011), The antimicrobial resistance patterns and associated determinants in Streptococcus suis isolated from humans in southern Vietnam, 1997-2008, BMC Infect Dis, 11(1), 6.
- Bùi Thị Hiền, Hồ Lê Quỳnh Châu, Hồ Trung Thông, Hòa, N. X. (2017), Sự lưu hành và mức độ kháng kháng sinh của liên cầu khuẩn (Streptococcus spp.) ở lợn nuôi trên địa bàn tỉnh Thừa Thiên Huế vụ đông năm 2015, Tạp chí Khoa học – Đại học Huế: Nông nghiệp và Phát triển nông thôn, 126(3A), 5–12.
- Nguyễn Thị Quỳnh Anh, Nguyễn Văn Chào, Trần Thị Na, Lê Minh Đức, Bích B. N. (2022), Sự lưu hành và mức độ kháng kháng sinh của vi khuẩn Streptococus spp. phân lập từ lợn nuôi ở thị xã Hương Trà, tỉnh Thừa Thiên Huế, Tạp Chí Khoa học và Công nghệ Nông nghiệp Trường Đại học Nông Lâm Huế, 6(2), 2936–2943.
- Nguyễn Văn Chào, Nguyễn Xuân Hoà, Lê Văn Phước (2023), Mức độ kháng kháng sinh của vi khuẩn Staphylococcus aureus và Streptococcus sp. phân lập từ lợn nuôi ở huyện Sơn Tịnh, tỉnh Quảng Ngãi, Tạp Chí Khoa học và Công nghệ Nông nghiệp Trường Đại học Nông Lâm Huế, 7(2), 3626–3637.
- Coyne, L., Arief, R., Benigno, C., Giang, V. N., Huong, L. Q., Jeamsripong, S., Kalpravidh, W., McGrane, J., Padungtod, P., Patrick, I., Schoonman, L., Setyawan, E., Harja Sukarno, A., Srisamran, J., Ngoc, P. T., Rushton, J. (2019), Characterizing Antimicrobial Use in the Livestock Sector in Three South East Asian Countries (Indonesia, Thailand, and Vietnam), Antibiotics, 8(1), 33.
- Segura, M., Aragon, V., Brockmeier, S. L., Gebhart, C., Greeff, A. d., Kerdsin, A., O’Dea, M. A., Okura, M., Saléry, M., Schultsz, C. (2020), Update on Streptococcus suis Research and Prevention in the Era of Antimicrobial Restriction: 4th International Workshop on S. suis, Patogens, 9(5), 2–39.
- Lunha, K., Chumpol, W., Samngamnim, S., Jiemsup, S., Assavacheep, P., Yongkiettrakul, S. (2022), Antimicrobial Susceptibility of Streptococcus suis Isolated from Diseased Pigs in Thailand, 2018-2020, Antibiotics (Basel), 11(3).
- Dai, C., Zhao, T., Yang, X., Xiao, X., Velkov, T., Tang, S. (2017), Pharmacokinetics and relative bioavailability of an oral amoxicillin-apramycin combination in pigs, PLoS One, 12(4), e0176149.
- Tateda, K., Matsumoto T., Miyazaki S., Yamaguchi K. (1999), Efficacy of beta-lactam antibiotics combined with gentamicin against penicillin-resistant pneumococcal pneumonia in CBA/J mice, J Antimicrob Chemother, 43(3), 367–371.
- Yu, Y., Fang, J. T., Zheng, M., Zhang, Q., Walsh, T. R., Liao, X. P., Sun, J., Liu, Y. H. (2018), Combination Therapy Strategies Against Multiple-Resistant Streptococcus Suis, Front Pharmacology, 9(489), 1–10.
- Drlica, K., Zhao, X. (1997), DNA gyrase, topoisomerase IV, and the 4-quinolones, Microbiol Mol Biol Rev, 61(3), 377–392.
- Gurung, M., Tamang, M. D., Moon, D. C., Kim, S. R., Jeong, J. H., Jang, G. C., Jung, S. C., Park, Y. H., Lim, S. K. (2015), Molecular Basis of Resistance to Selected Antimicrobial Agents in the Emerging Zoonotic Pathogen Streptococcus suis, J Clin Microbiol, 53(7), 2332–2336.
- Yao, J., Shang, K., Huang, J., Ran, W., Kashif, J., Wang, L. (2014), Overexpression of an ABC transporter and mutations of GyrA, GyrB, and ParC in contributing to high-level ciprofloxacin resistance in Streptococcus suis type 2, Biosci Trends, 8(2), 84–92.
- Tian, Y., Aarestrup, F. M., Lu, C. P. (2004), Characterization of Streptococcus suis serotype 7 isolates from diseased pigs in Denmark, Vet. Microbiol, 103(1-2), 55–62.
- Holden, M. T., Hauser, H., Sanders, M., Ngo, T. H., Cherevach, I., Cronin, A., Goodhead, I., Mungall, K., Quail, M. A., Price, C., Rabbinowitsch, E., Sharp, S., Croucher, N. J., Chieu, T. B., Mai, N. T., Diep, T. S., Chinh, N. T., Kehoe, M., Leigh, J. A., Ward, P. N., Dowson, C. G., Whatmore, A. M., Chanter, N., Iversen, P., Gottschalk, M., Slater, J. D., Smith, H. E., Spratt, B. G., Xu, J., Ye, C., Bentley, S., Barrell, B. G., Schultsz, C., Maskell, D. J., Parkhill, J. (2009), Rapid evolution of virulence and drug resistance in the emerging zoonotic pathogen Streptococcus suis, PLoS One, 4(7), e6072.
- Chu, Y. W., Cheung, T. K. M., Chu, M. Y., Tsang, V. Y. M., Fung, J. T. L., Kam, K. M., Lo, J. Y. C. (2009), Resistance to tetracycline, erythromycin and clindamycin in Streptococcus suis serotype 2 in Hong Kong, Int J Antimicrob Agents, 34(2), 181–182.
- Bamphensin, N., Chopjitt, P., Hatrongjit, R., Boueroy, P., Fittipaldi, N., Gottschalk, M., Kerdsin, A. (2021), Non-Penicillin-Susceptible Streptococcus suis Isolated from Humans, Pathogens, 10(9).
- Yongkiettrakul, S., Maneerat, K., Arechanajan, B., Malila, Y., Srimanote, P., Gottschalk, M., Visessanguan, W. (2019), Antimicrobial susceptibility of Streptococcus suis isolated from diseased pigs, asymptomatic pigs, and human patients in Thailand, BMC Vet Res, 15(1), 5.